Cicadélidos en frutales

Marzo de 2002 | POR autores

Durante los últimos años se ha detectado un aumento en los daños causados por cicadélidos (Homoptera: Cicadellidae) en diferentes cultivos de nuestra geografía y otros países ribereños del Mediterráneo como Francia, Italia, Grecia, Turquía e Israel. En España las especies arbóreas que se ven más afectadas son las del género Prunus, especialmente almendro, melocotonero, nectarino y ciruelo

• Especies

Entre las distintas especies encontradas en estos cultivos destacan por sus capturas, especialmente en la Comunidad Valenciana, las siguientes: Asymmetrasca decedens (Paoli), Frutioidia bisignata (Mulsant & Rey) y Zygina flammigera (Fourcroy). A. decedens es la especie más importante, ya que supone más del 80% del total de las capturas, seguida por F. bisignata (alrededor del 10%) y finalmente Z. flammigera (3%). Todas estas especies pasan por los mismos estadios: huevo, 5 estadios ninfales o juveniles y adulto.

• Asymmetrasca decedens (Paoli)

Esta especie pertenece al grupo de los denominados "mosquitos verdes" o "cicadélidos verdes", junto a especies muy abundantes en diferentes cultivos como Empoasca pteridis (Dahlbom), E. solani Curtis, E. decipiens Paoli, E. vitis (Goethe) y Jacobiasca lybica (Berg. y Zan.) (Nicòtina y De Florio, 1995; Viggiani et al., 1992).

Se trata de una especie de origen paleártico (Rigo y Mori, 1997), muy polífaga ya que se ha citado sobre diversos cultivos, tanto herbáceos como arbóreos, tales como alfalfa, judía, berenjena, haba, patata, calabaza, pimiento, hinojo, tomate, remolacha, ricino, algodón, vid, cítricos, almendro, melocotonero y nectarino (Viggiani y Guerrieri, 1989; Viggiani et al., 1992).

Las primeras citas que se tienen de esta especie en nuestro país datan de mediados del siglo XX cuando fue detectada en cítricos en la Comunidad Valenciana y posteriormente se observó su presencia a finales de los 70 (Del Rivero, 1953; Hermoso de Mendoza y Medina, 1979). Al inicio de los 90 se observaron fuertes ataques de esta especie en melocotoneros en el Valle del Guadalquivir (Alvarado et al., 1994) y a mediados de los años 90 se observó en almendros en la Comunidad Valenciana y en zonas limítrofes como Aragón y Cataluña y desde esa época se halla ampliamente distribuida por diferentes zonas del Levante español (Jacas et al., 1998; Torres et al., 1998 y 2000).

En Italia es muy común en la zona meridional, esperándose que con el tiempo aparezca en todas las regiones septentrionales. Entre los principales cultivos afectados están los melocotoneros (Viggiani y Guerrieri, 1989; Viggiani et al., 1992; Pollini y Bariselli, 1995). En Israel se ha encontrado sobre nectarino, manzano (Nestel y Klein, 1995) y también sobre algodón (Meisner et al., 1992). En Grecia se ha citado sobre alfalfa, algodón, patata, judía, calabaza y vid (Loukas y Drosopoulos, 1992).

Descripción morfológica
El huevo de A. decedens (Fig. 1) es de color blanco perlado uniforme, pasando posteriormente a tener una coloración verde clara. Son subcilíndricos, distalmente poco estrechos y un poco redondeados. Sus dimensiones van aumentando desde el momento de la puesta hasta el desarrollo completo del embrión. Tienen un tamaño aproximado de 0,8 mm de longitud y 0,19 mm de anchura.

Las ninfas son de color verde amarillento, oscureciéndose según van cambiando de estadio. Su longitud oscila entre 0,75 mm y 2,11 mm. Sus ojos son blanquecinos y las antenas apenas sobrepasan la longitud de la cabeza y el pronoto. Los neonatos (Fig. 2) presentan una coloración clara y los ojos oscuros y hasta el tercer estadio ninfal no aparecen las alas rudimentarias, las cuales en el último estadio ninfal llegan hasta el quinto segmento del abdomen (Fig. 3).

El adulto de esta especie (Fig. 4) se caracteriza por su coloración verde pálida, siendo ésta más intensa en las alas anteriores y en las patas. La cabeza es de color verde amarillento uniforme, presentando cinco pequeñas manchas de color blanco lechoso (dos anteriores, dos posteriores y una en el medio alargada). Su longitud oscila entre 3 y 3,5 mm, siendo las hembras de mayor tamaño que los machos, como suele ser normal en la mayoría de los cicadélidos. Presenta dos ocelos fácilmente visibles. Los machos se caracterizan por su genitalia quitinizada de color marrón y las hembras, más alargadas, son fácilmente distinguibles por su ovipositor. La coloración verde va desapareciendo en los individuos muertos y en los conservados.

Ciclo biológico
Los adultos de esta especie pasan el invierno en estado de hembra (Viggiani et al., 1992; Alvarado et al., 1994; Rigo y Mori, 1997) en plantas perennes, tanto cultivadas (cítricos, por ejemplo), como espontáneas herbáceas (Amaranthus retroflexus, Chenopodium album, Solanum nigrum, Rubus spp., etc.) y arbóreas (Ulmus spp.), presentes en las proximidades o en el interior de los campos cultivados. En estas plantas, A. decedens se encuentra cuando las diferentes especies arbóreas u otras especies cultivadas no poseen brotes aptos para la alimentación o no poseen hojas.

Pasado el invierno, las hembras inician la puesta sobre varias plantas hospedantes, principalmente herbáceas. La puesta se realiza principalmente en el interior de las nerviaciones principales de las hojas, siendo difíciles de observar. Suelen preferir las hojas apicales de los brotes ya que son más tiernas, con lo cual al emerger el neonato tendrá a su disposición alimento adecuado. Cada huevo se deposita en una herida de puesta, con el eje mayor paralelo al nervio extendido. En las hojas con más de una puesta, los huevos se disponen en fila, concentrándose en el tercio apical y medio de la hoja, en las cuales se nota una peculiar hinchazón. Al eclosionar, los neonatos de A. decedens salen atravesando el polo cefálico del huevo, dejando el corion en la herida, la cual se va cubriendo progresivamente de color marrón y tomando una apariencia de agujero oval confundible con lesiones producidas por otros insectos.

Todos los estadios juveniles de A. decedens presentan movilidad, siendo ésta mayor según avanzan los estadios. Las ninfas caminan lateralmente, además de hacia delante y hacia atrás, en sus desplazamientos por las hojas y los brotes. En sus últimos estadios adquieren la capacidad de saltar, pudiendo desplazarse por este medio entre los brotes.

En zonas cálidas de la Comunidad Valenciana, se ha observado un gran número de adultos de cicadélido (hembras en su gran mayoría) a finales del invierno durante la brotación de los melocotoneros, nectarinos y ciruelos. Posteriormente, al inicio de la primavera aparecen las primeras ninfas aunque en bajo número. Tras prácticamente desaparecer durante el mes de abril, se ha observado una gran reinvasión de adultos a finales de primavera-principios de verano común en todas las zonas frutícolas, tanto en los cultivos citados anteriormente como en almendros. Las poblaciones de adultos y de formas juveniles se mantienen elevadas hasta finales de agosto cuando empiezan a migrar hacia campos de cítricos o de hortícolas. Durante el periodo estival pueden llegar a completar tres o más generaciones.

Durante el invierno y la primavera, la práctica totalidad de individuos presentes en los campos son hembras, empezando a disminuir su porcentaje a partir de mediados del verano y ser los machos el sexo dominante a partir de mediados de agosto y durante el otoño.

Daños
Los daños que produce son directos y se deben a las picaduras de las formas juveniles y de los adultos sobre las hojas, especialmente de las situadas en los ápices de los brotes más tiernos y vigorosos, donde clavan el estilete bucal en los nervios, alimentándose por vía exclusivamente floemática. Producen una succión de los tejidos celulares y los pigmentos clorofílicos que llevan a que aparezca una decoloración puntiforme más o menos intensa con relación al número de individuos presentes y al tiempo que permanezcan en la planta. Las formas juveniles suelen ser las que más daños producen debido a que permanecen más tiempo sobre las plantas. Estos daños pueden confundirse o sobreponerse a los causados por pulgones. Los daños observados en almendro, melocotonero, nectarino y ciruelo se caracterizan por un acortamiento de los entrenudos y la aparición de hojas enrolladas de un tamaño inferior al normal que acaban necrosándose y finalmente caen. Estos síntomas confieren a los árboles un aspecto típico (Fig. 5). Los daños ocasionados en árboles adultos en producción son, de todos modos, de un limitado interés económico. Sin embargo, sí que son importantes los causados en viveros, plantas jóvenes y plantas injertadas, debido a su brotación casi continua durante todo el periodo vegetativo y pudiendo retrasar la entrada en producción de las citadas plantas.

En cultivos del género Prunus, los daños se observan a simple vista durante el periodo estival, especialmente a partir del mes de julio.

En cítricos causa daños junto a otras especies de cicadélidos como Empoasca alsiosa Ribaut y E. pteridis. Estos daños se producen a finales de verano y durante el otoño, cuando migran procedentes de otros cultivos y se deben a las picaduras realizadas sobre los frutos, en los cuales produce una decoloración debida a la rotura de las glándulas de la piel, observándose la herida causada. Este daño es conocido como "roseta".

Los tratamientos habituales contra otros insectos no han tenido un buen efecto sobre los individuos de esta especie, con lo cual y debido al aumento año tras año de los daños causados, hay que seguir estudiando los métodos de control para evitar los daños producidos por estos cicadélidos.

• Frutioidia bisignata (Mulsant & Rey)

Este fitófago está citado en países de la Europa meridional, en especies vegetales como ciruelo, manzano, rosal y roble. En España no se había encontrado en número elevado hasta mediados y finales de la década de los 90 en las provincias de Castellón y Valencia, causando daños en almendro (Jacas et al., 1998; Torres et al., 1998 y 2000).

Descripción morfológica
Los huevos de esta especie (Fig. 6) son de color blanquecino, de un tamaño inferior a un milímetro y de forma alargada con los extremos redondeados, aunque uno de ellos presenta un mayor ángulo.

Las ninfas son de color verde pardusco, con el abdomen completamente distinto al de las ninfas de A. decedens y Z. flammigera, ya que está mucho más segmentado. Sus antenas son largas, de color oscuro y dirigidas hacia atrás. Las alas rudimentarias no aparecen hasta el tercer estadio y en el quinto llegan hasta la mitad del abdomen (Fig. 7).

Los adultos (Fig. 8) son de color verde oscuro y de aspecto alargado, presentando las patas un color gris amarillento. Su longitud oscila entre 2,35 y 2,70 mm, siendo las hembras de un tamaño ligeramente mayor que los machos.

Ciclo biológico
Los adultos de esta especie pasan el invierno (en estado adulto) en plantas espontáneas como zarzas y brezos, desplazándose después a los cultivos arbóreos. Las hembras de esta especie, al contrario que las de A. decedens, realizan la puesta en las hojas viejas más basales de los brotes, tanto en el haz como en el envés. Las ninfas de esta especie poseen una movilidad muy reducida, permaneciendo prácticamente todo el tiempo inmóviles mientras se alimentan. Cuando empieza la brotación de los frutales aumenta su número, hasta que en los meses de julio y agosto alcanzan sus máximos poblacionales. En años propicios podemos encontrarlos en gran cantidad hasta mediados del otoño.

Daños
Los daños causados por esta especie son similares a los causados por Z. flammigera y se describen posteriormente.

• Zygina flammigera (Fourcroy)

Esta especie se encuentra distribuida por las regiones paleártica y neártica (Viggiani y Guerrieri, 1989).

En España se ha citado sobre almendro en la Comunidad Valenciana a mediados y finales de los 90 (Jacas et al., 1998; Torres et al., 1998 y 2000). También se ha citado en otros países europeos como Dinamarca, Suecia central y meridional y Chipre. En Asia ha sido citada en Kazajstán y Mongolia (Nicòtina y De Florio, 1995).

Las plantas hospedantes de Z. flammigera son numerosas, tanto cultivadas como espontáneas. Entre las plantas cultivadas prefiere las Prunoideas (cerezo, almendro, melocotonero, nectarino y ciruelo) y Pomoideas (manzano). Como hospedante ocasional está la vid (Viggiani y Guerrieri, 1989).

Descripción morfológica
Esta especie pertenece a un grupo de cicadélidos que todavía se ha definido de forma muy superficial desde el punto de vista sistemático, debido a las variaciones cromáticas que sufren a lo largo del tiempo y dependiendo también de las condiciones ambientales en las cuales se desarrollan.

Los huevos de esta especie son de color blanquecino. Son subcilíndricos, aunque un poco redondeados y más estrechos en los polos. La longitud es de alrededor de 0,55 mm, con una anchura de aproximadamente 0,17 mm. Son muy parecidos a los huevos de F. bisignata.

Las ninfas son de color crema pálido o blanquecino, con un tamaño que oscila entre 0,7 y 2,3 mm. Son muy características por presentar las antenas de color oscuro y dirigidas hacia delante (Fig. 9), siendo más largas que las de A. decedens y F. bisignata. Al igual que en las especies anteriores, las alas rudimentarias no aparecen hasta el tercer estadio ninfal, las cuales llegan hasta el quinto segmento abdominal en el último estadio (Fig. 10).

Los adultos (Fig. 11) se caracterizan por su coloración clara y una pigmentación rojiza que se va haciendo más patente según pasan los días, hasta tomar su tonalidad definitiva al cuarto o quinto día. La coloración roja en zig-zag de las alas viene delimitada por la sutura clavo-cordial, lo que la distingue de otras especies del género Zygina. Miden entre 2,9 y 3,3 mm, siendo las hembras de mayor tamaño que los machos.

Ciclo biológico
Los individuos de esta especie pasan el invierno en estado adulto en plantas arbustivas y arbóreas perennes (Buxus spp., Juniperus spp., Pinus spp., Rubus spp.) (Viggiani et al., 1992).

En los cultivos del género Prunus su presencia se limita al periodo comprendido entre marzo y primeros de septiembre, época a partir de la cual desaparece totalmente. Las hembras ponen los huevos de forma individual, en parejas o por grupos en las hojas más viejas de los brotes, tanto en el borde como en el interior, en una herida producida en los márgenes de las hojas. El mayor número de huevos puestos se ha encontrado en el tercio basal y en el apical de las hojas. Las ninfas poseen una movilidad muy reducida, permaneciendo quietas alimentándose la mayor parte del tiempo. Durante el verano conviven tanto formas juveniles como adultos en los cultivos, aunque se encuentran en número muy reducido.

Daños
Tanto los adultos como las ninfas producen decoloración en las hojas de las plantas en las que se encuentra, debido a su actividad trófica. Los daños que produce son menores que los causados por A. decedens. Para alimentarse clavan los estiletes bucales en el mesófilo de las hojas y van vaciando grupos de células (principalmente los del tejido en empalizada) que, privados de su contenido protoplasmático, se rellenan de aire, volviéndose de un color blanco plateado. Aparece un área depigmentada más o menos extensa, muy evidente en la parte apical de la hoja. Estos síntomas pueden confundirse con los producidos por un ataque de ácaros y normalmente son solamente estéticos.

• Enemigos naturales

Entre los depredadores de cicadélidos se encuentran especies generalistas como pueden ser Orius sp. y Chrysopa sp., aunque su capacidad de control parece ser muy limitada.

Entre los parasitoides destacan los drínidos (Hymenoptera: Dryinidae) y los mimáridos (Hymenoptera: Mymaridae). Los primeros (Fig. 12) tienen una importancia muy reducida. Sus presas son las formas juveniles y raramente los adultos de cicadélido, desarrollándose sus estadios larvarios en un saco que sobresale del abdomen del cicadélido. Puede llegar a causar la muerte del huésped. Los mimáridos (Fig. 13) tienen una mayor importancia, destacando la especie Anagrus atomus (L.). Son parasitoides de huevos de cicadélido, en el interior de los cuales realiza la puesta y se desarrolla. Estos huevos presentan una apariencia rojiza, observándose los ojos de la larva cuando ésta está madura (Fig. 14). Los adultos miden alrededor de 0,6 mm y son característicos por la pilosidad de sus alas. El principal problema que tienen los mimáridos a la hora de controlar a los cicadélidos es que su presencia es abundante cuando los daños causados ya son importantes, con lo cual baja mucho su efectividad. De todos modos su presencia está aumentando año tras año.

• Métodos de muestreo

Para el seguimiento de las poblaciones de los adultos de las diferentes especies de cicadélidos se suelen colocar trampas cromáticas pegajosas amarillas en las parcelas. En el caso de las ninfas y la puesta, hay que recurrir a la recolección de brotes y posterior observación bajo lupa binocular.

• Métodos de control

Hasta ahora no se han podido controlar adecuadamente las poblaciones de cicadélidos mediante los tratamientos fitosanitarios utilizados contra otras plagas dañinas en cultivos del género Prunus. Se está recurriendo a continuas aplicaciones insecticidas contra los máximos poblacionales de ninfas o de adultos con diferentes sustancias activas para un mejor control, aunque siempre se da el problema de rápidas reinfestaciones que hacen que estas medidas sean poco eficientes.

Bibliografía

Alvarado, M., Villalgordo, E., Berlanga, M., González, E., Serrano, A. y De la Rosa, A. [1994]
Contribución al conocimiento del mosquito verde (Empoasca decedens Paoli) en melocotonero en el Valle del Guadalquivir. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 20, 3: 771-783.
Del Rivero, J.M. [1953]
La roseta de los agrios. Bol. Pat. Veg. Ent. Agr. 20: 193-210.
Hermoso de Mendoza, A. y Medina, V. [1979]
Estudio inicial sobre cicadélidos (Homoptera: Cicadellidae) en los huertos de agrios del País Valenciano. An. INIA Ser. Prot. Veg. 10: 43-68.
Jacas, J., Hermoso de Mendoza, A., Cambra, M. y Balduque, R. [1997]
Asymmetrasca decedens (Homoptera: Cicadellidae), a new pest of almond trees in Spain. EPPO Bull./Bull. OEPP, 27 (4): 523-524.
Loukas, M. y Drosopoulos, S. [1992]
Population genetic studies of leafhopper (Empoasca) species. Entomologia experimentalis et applicata 63: 71-79.
Meisner, J., Klein, M. y Ben-Moshe, E. [1992]
Effect of Margosan-O on the development of the leafhopper Asymmetrasca decedens. Phytoparasitica 20, 1: 15-23.
Nestel, D. y Klein, M. [1995]
Geostatistical analysis of leafhopper (Homoptera: Cicadellidae) colonization and spread in decidious orchards. Environmental Entomology 24, 5: 1032-1039.
Nicòtina, M. y De Florio, N. [1995]
Presenza e diffusione di cicaline in zone peschicole della Campania. L"Informatore Agrario 30: 65-68.
Pollini, A. y Bariselli, M. [1995]
Diffuse infestazioni di cicaline sul pesco e orientamenti di difesa. Informatore Fitopatologico 1: 15-18.
Rigo, G. y Mori, N. [1997]
Il Contenimento delle popolazioni di cicalina verde del pesco. Supplemento a L"Informatore Agrario 11, 21-23.
Torres, J., Hermoso de Mendoza, A., Garrido, A. y Jacas, J. [1998]
Dinámica de las poblaciones de cicadélidos (Homoptera: Cicadellidae) en almendros en el Alto Palancia (prov. Castellón). Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 2: 279-291.
Torres, J., Hermoso de Mendoza, A., Garrido, A. y Jacas, J. [2000]
Estudio de los cicadélidos (Homoptera: Cicadellidae) que afectan a diferentes especies de árboles del género Prunus. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas. 26(4) Adenda: 645-656.
Viggiani, G. y Guerrieri, E. [1989]
Infestazioni da cicaline al pesco in Campania. L"Informatore Agrario 30: 62-64.
Viggiani, G. y Guerrieri, E. y Filella, F. [1992]
Osservazioni e dati sull"Empoasca decedens Paoli e la Zygina flammigera (Fourcroy) (Homoptera: Typhlocibidae) infestanti il pesco in Campania. Bollettino del Laboratorio di Entomologia Agraria Filippo Silvestri 49: 127-160.