Las cookies nos ayudan a ofrecer nuestros servicios. Al utilizar nuestros servicios, aceptas el uso de cookies. Más información

Control biológico de Bemisia tabaci

En cultivo de pimiento en el Campo de Cartagena con <em>Eretmocerus mundus</em> y <em>Eretmocerus eremicus</em>

El Campo de Cartagena es una zona pionera en la aplicación de programas de manejo integrado de plagas basados en la utilización de auxiliares en el cultivo de pimiento en la zona del Sureste español. Desde mediados de la pasada década en esta zona se empezó a utilizar auxiliares para el control de plagas y desde entonces la superficie de pimiento cultivado bajo este tipo de manejo ha ido aumentando espectacularmente año tras año (Van der Blom, 2002).

En general, no solo para el control de B. tabaci, el empleo de enemigos naturales para el control de las diferentes plagas que afectan a los diversos cultivos agrícolas deriva en la obtención de cosechas más sanas y libres de residuos. Deriva también en la realización de una agricultura más acorde y respetuosa con el medio ambiente que aquella en la que el control de plagas se hace con el empleo de plaguicidas exclusivamente. Además de reducir la cantidad de residuos acumulados, derivados de la aplicación continua de plaguicidas, se favorece el mantenimiento y el aumento de la biodiversidad dentro de los propios cultivos y del medio que los rodea (Nicholls et al., 1999).

Uno de los problemas que más afecta al cultivo de pimiento, fundamentalmente desde la década de los noventa, es la incidencia de la mosca blanca Bemisia tabaci. Sus daños pueden derivar en descensos de los rendimientos económicos del cultivo, facilitar la incidencia de enfermedades fúngicas (negrilla) que también repercuten en pérdidas de productividad y de calidad de los frutos y por tanto una pérdida de competitividad (De Liñán et al., 1998).

E. eremicus era hasta la fecha el principal parasitoide empleado en el control biológico de B. tabaci. Sin embargo, a partir de diversos estudios (Rodríguez-Rodríguez, 1994 y Van der Blom, 2002), se apuntó las grandes posibilidades que E. mundus podía ofrecer como agente de control biológico de B. tabaci. De este modo, KOPPERT BIOLOGICAL SYSTEMS se decidió a realizar una cría en masa de este parasitoide que derivó en que a principios del 2002 se dispusiera de E. mundus para su utilización en el control biológico de B. tabaci en explotaciones agrícolas (Urbaneja, 2002; Stansly et al., 2002).

E. mundus es un parasitoide bastante específico de B. tabaci, mostrando gran preferencia por esta especie, mientras que E. eremicus es una parasitoide, que si bien es capaz de producir un parasitismo importante sobre B. tabaci, muestra mayor preferencia por Trialeurodes vaporariorum (Greenberg et al., 2002). En la figura 1 pueden apreciarse dos importantes diferencias morfológicas entre E. mundus y E. eremicus. Ambos parasitoides presentan un tipo de reproducción arrenotóquica (de huevos fecundados emergen hembras y de huevos no fecundados emergen machos). Son parasitoides koinobiontes (no matan a su hospedante al parasitarlo sino que lo deja seguir creciendo mientras va alimentándose de él, para finalmente provocarle la muerte) y solitarios (solo se desarrolla un individuo en cada hospedante). Además son ecto y endoparásito ya que inicialmente la hembra, tras colocarse de espaldas y levantar las ninfas de B. tabaci con sus patas posteriores, depositan sus huevos bajo estas (Gerling et al., 1998; Figura 2 B1-C). De los huevos surgen las larvas, las cuales se introducen en el interior del cuerpo de las ninfas de B. tabaci a través de un pequeño opérculo practicado en la parte inferior del cuerpo de esta. Posteriormente, completan su desarrollo juvenil (tres estadios juveniles y uno de pupa; Hazef et al., 1978) en el interior del cuerpo de su hospedante. En las figuras 2D y 2E puede verse una ninfa y una pupa de B. tabaci parasitadas. Tras completar su desarrollo juvenil, los adultos salen al exterior del exhuvio pupal a través de un opérculo de forma circular practicado en la parte anterior (Figura 2F). E. mundus es capaz de parasitar todos los estadios juveniles de B. tabaci, excepto el de pupa, si bien muestra mayor preferencia por los de L2 y L3 (Foltyn y Gerling, 1985).

Además de producir la muerte de su hospedante por causa del parasitismo, E. mundus produce una mortalidad considerable de B. tabaci a partir de picaduras alimentarias, pudiendo ser de aproximadamente el 10% de la mortalidad provocada por el parasitismo (Gerling y Freid, 2000), mientras que en el caso de E. eremicus este porcentaje puede llegar, en ocasiones, hasta el 50% (Hoddle, 1999). En la figura 2B2 puede observarse una hembra de E. mundus alimentándose de una larva de B. tabaci tras haberle practicado una picadura alimentaria.

Los objetivos que se plantearon para el presente ensayo fueron: conocer la eficacia de E. mundus para el control de B. tabaci en pimiento en invernaderos comerciales y comparar dicha eficacia frente a la de E. eremicus.


Material y Métodos

El ensayo se realizó en cuatro invernaderos del Campo de Cartagena, cuyas características y localización pueden verse en la Tabla 1. Los invernaderos se agruparon de dos en dos, conformando de este modo 2 bloques. En el ensayo se compararon dos tratamientos: E. eremicus y E. mundus. En cada bloque se le asignó a cada uno de los invernaderos uno de los tratamientos. Los auxiliares empleados en el presente ensayo fueron facilitados por KOPPERT B. S. quien comercializa E. mundus bajo el nombre comercial de BEMIPAR y E. eremicus bajo el nombre comercial de ERCAL (Koppert B. S. 1999; Urbaneja, 2002).

Cada uno de los invernaderos se manejó de forma independiente. Esto permitió que las sueltas de auxiliares se ajustasen mucho mejor a las condiciones internas de cada uno de los invernaderos.

Los puntos de suelta se distribuyeron de forma regular a lo largo y ancho de los invernaderos. En cada suelta se emplearon un número de puntos de suelta similar al que se emplea en el caso de invernaderos normales (25 puntos/botella BEMIPAR 3000; 50 puntos/caja ERCAL 3000). En la tabla 2 pueden verse los valores entre los que oscilaron las dosis de suelta empleadas en cada invernadero, el número de semanas en que se hicieron sueltas a lo largo del ensayo, así como la dosis de suelta total por metro cuadrado empleada en cada uno de los invernaderos a lo largo de todo el ensayo.

Los muestreos se hicieron semanalmente, habiéndose realizado un total de 25. El primero de ellos se realizó el 16-1-02 y el último el 3-7-02. En cada uno de los conteos se muestrearon en 16 zonas repartidas al azar por el invernadero, tomando tres plantas por zona (48 plantas por invernadero). A su vez, en cada una de estas plantas se muestrearon tres hojas según la estratificación de B. tabaci en pimiento (Calvo, 2002): hoja del 3er nudo, hoja del 6º nudo y una hoja de la parte baja (a partir de semana 9). En cada una de estas hojas se contabilizaron los adultos de B. tabaci, ninfas de B. tabaci (antes de semana 16 ninfas + pupas de B. tabaci), pupas de B. tabaci (a partir de semana 16), pupas de B. tabaci y adultos de Eretmocerus spp. A partir de los datos recogidos en los sucesivos muestreos se pudo obtener una evolución de las poblaciones de B. tabaci y del parasitismo en los diversos invernaderos.

Se obtuvieron dos índices de parasitismo diferentes: el primero considerando el total de estadíos juveniles de B. tabaci (ninfas de B. tabaci parasitadas o no y pupas de B. tabaci) frente al número de pupas parasitadas; el segundo considerando únicamente el número de pupas de B. tabaci frente al número de pupas parasitadas . En cada uno de los invernaderos con un intervalo de 15 días y por todo el invernadero se recogían hojas en las cuales había pupas parasitadas de B. tabaci. Posteriormente estas hojas eran trasladadas a laboratorio. Una vez allí las hojas se introducían en un medio adecuado (sobres de papel de 23 x 27 cm con un vial de 5 ml con miel) para que de las pupas parasitadas de B. tabaci emergieran los adultos de los parasitoides. Finalmente se determinaba la especie a la cual pertenecían estos adultos observándolos bajo microscopio óptico. La determinación de la especie se hacía a partir de la observación de las diferencias morfológicas vistas en la figura 1. Estas observaciones permitieron establecer qué parasitoide de B. tabaci predominaba a lo largo del ensayo en cada uno de los invernaderos.


Resultados

Evolución de la población de B. tabaci y del parasitismo

Bloque 1
Independientemente del tratamiento, en ambos invernaderos se mantuvieron a lo largo de todo el ensayo niveles muy reducidos de B. tabaci, sin que en ninguno de los invernaderos se detectara en ningún momento el desarrollo de daños en el cultivo derivados de la acción de B. tabaci (Figura 3A). En el invernadero con suelta de E. mundus los niveles de B. tabaci fueron inferiores (incluso más de la mitad) a los registrados en el invernadero en que se soltó E. eremicus a lo largo de todo el ensayo, salvo al inicio del mismo (Figura 3A), donde este nivel en las semanas iniciales fue algo superior en el invernadero con suelta de E. mundus.

En el bloque 1, tras detectarse los primeros valores de parasitismo en la semana 9 en el invernaderos de E. mundus y en la 10 en el invernadero de E. eremicus, en todas las semanas posteriores del ensayo se observó un cierto nivel de parasitismo (Figura 3A). Los mayores índices de parasitismo respecto del total de la población de B. tabaci se observaron en los invernaderos de E. mundus (60%, semanas 12 y 18), siendo además en este invernaderos en el que en la mayoría de las semanas se observaron los mayores valores de parasitismo (Figura 3A). En este mismo bloque, los valores que se alcanzaron en cuanto a parasitismo respecto del estadío de pupas de B. tabaci fueron muy elevados (casi siempre superiores al 90%), lográndose en diversas semanas, en los invernaderos de E. mundus (semanas 17, 19, 20 y 21) y en el de E. eremicus (semana 25), alcanzar el 100% de pupas de B. tabaci parasitadas (Figura 3B). Este índice, en la mayor parte de las semanas, mostró valores superiores en el invernadero de E. mundus que en el invernadero de E. eremicus.

Bloque 2
En ambos invernaderos se logró mantener a B. tabaci en unos niveles muy reducidos. No se detectaron daños derivados de la acción de esta mosca blanca en el cultivo. En la semana 23 fue donde se alcanzó el máximo valor (1,8 ind/hoja) y que se registró en el invernadero con suelta de E. eremicus (Figura 4A). En los invernaderos de este bloque las diferencias en cuanto a nivel de mosca blanca en el cultivo entre el invernadero con suelta de E. eremicus y el invernadero con suelta de E. mundus fueron mucho más marcadas que entre los invernaderos del bloque 1. Así, los niveles de B. tabaci en el invernadero con suelta de E. mundus fueron muy inferiores en la mayor parte de las semanas a los que se registraron en el invernadero con suelta de E. eremicus (Figura 4A). En el bloque 2 los primeros valores de parasitismo se dieron en la semana 9 en el invernadero de E. mundus y en la 10 en el de E. eremicus. Posteriormente durante todo el ensayo apareció un cierto nivel de parasitismo en los 2 invernaderos (Figura 4A). Los mayores valores de parasitismo respecto del total de estadíos juveniles de B. tabaci se alcanzaron en el invernadero de E. mundus, alcanzando su máximo en la semana 10 (65%; Figura 4A). El parasitismo respecto del estadío de pupa de B. tabaci, que en la mayor parte de las semanas fue superior en el invernadero de E. mundus, fue en gran parte de las semanas superior al 85-90%, alcanzando en varias de ellas (semanas 22 y 23 en invernadero de E. mundus y semana 26 invernadero de E. eremicus) el 100% (Figura 4B).

Ratio de especies de parasitoides de B. tabaci emergidos en laboratorio

En la parte inicial del ensayo en los invernaderos en que se soltaba E. eremicus exclusivamente era este parasitoide el que predominaba (Figura 5-6 B). Pero en los meses posteriores pudo comprobarse como E. mundus iba desplazando a E. eremicus de forma secuencial. De este modo en el invernadero de E. eremicus del bloque 2 este parasitoide llegó prácticamente a desaparecer (Figura 6B). En el caso del invernadero de E. eremicus perteneciente al bloque 1 la evolución es parecida a la del bloque 2, si bien en este caso el desplazamiento de E. eremicus por parte de E. mundus fue menos intensa, pero también muy importante (Figura 5B). En los invernaderos de los bloques 1 y 2 pertenecientes al tratamiento de E. mundus fue este el que predominó (Figura 5-6 B). Este predominio fue más fuerte en el invernadero perteneciente al bloque 2, ya que en este a lo largo de todo el ensayo el porcentaje de adultos de E. mundus fue del 100% (Figura 6A). En el caso del invernadero del bloque 1 en tres meses aparecieron en un cierto porcentaje adultos de E. eremicus, pero que fue casi insignificante (Febrero: 5%; Marzo: 8%; Mayo: 2%) para al final desaparecer (Figura 5A). Este hecho se debió a que antes del inicio del ensayo en los invernaderos del bloque 1 se habían realizado sueltas de E. eremicus. También se detectó la aparición de Encarsia lutea (Hym: Aphelinidae) en dos de los invernaderos: en el invernadero de E. mundus del bloque 1 (2% de adultos de parasitoides en Junio); en el invernadero de E. eremicus del bloque 2, en los meses de Mayo y Junio con un 6% y un 3% de los adultos de parasitoides respectivamente (Figura 6B).


Discusión

En todos los invernaderos empleados en el presente ensayo se logró mantener a lo largo de todo el ensayo niveles muy reducidos de B. tabaci, sin que en ninguno de los invernaderos se registraran daños de B. tabaci en el cultivo. Los niveles de B. tabaci fueron aún más reducidos en los invernaderos de E. mundus que en los invernaderos de E. eremicus. En el control de B. tabaci en los diferentes invernaderos a lo largo de todo el ensayo tuvo gran importancia el control ejercido sobre las poblaciones de B. tabaci existentes en los invernaderos en el momento en el que se iniciaron las sueltas. El conseguir controlar de forma eficaz estas poblaciones iniciales en los invernaderos permitió disponer de una importante reserva de parasitoides. Dicha reserva contribuyó posteriormente, junto a las sueltas de auxiliares que se realizaron posteriormente, a controlar eficazmente a los descendientes de las primeras poblaciones de B. tabaci de los invernaderos y a los descendientes de los adultos de B. tabaci que hubieran ido introduciéndose al invernadero desde el exterior del mismo. En los invernaderos de E. eremicus a partir de abril-mayo el control de B. tabaci se debió fundamentalmente a la acción de E. mundus y no a la de E. eremicus. Ya que según muestran los resultados a partir de estos meses E. mundus fue desplazando a E. eremicus en los invernaderos donde se había soltado este último parasitoide. E. mundus también fue capaz de desplazar a E. eremicus en diversos invernaderos del Sur de España en los que se siguió la evolución de las poblaciones de parasitoides de B. tabaci (Van der Blom, 2002). En un ensayo sobre competencia realizado en jaulas de 50x50x50 cm se vio como en tan solo una generación E. mundus fue capaz de desplazar casi por completo a E. eremicus (López, 2002). Además, en el presente ensayo además de E. mundus y E. eremicus se detectó la presencia de Encarsia lutea. En un trabajo sobre identificación de parasitoides autóctonos de B. tabaci en Almería (Rodríguez-Rodríguez et al., 1994) obtuvieron resultados semejantes, ya que encontraron E. mundus, E. lutea y E. transvena.

A partir de la semana 9 en los invernaderos de E. mundus y de la semana 10 en los invernaderos de E. eremicus y hasta el final del ensayo se pudo observar un cierto nivel de parasitismo en todos los invernaderos. Los índices de parasitismo respecto del total de estadíos juveniles de B. tabaci fueron en la mayor parte de las semanas superiores en los invernaderos de E. mundus que en los invernaderos de E. eremicus. Estos valores pueden parecer puntualmente bajos, sin embargo, en un ensayo realizado sobre calibración de dosis de suelta en condiciones de semicampo (Calvo, 2002), en el cual el porcentaje de parasitismo también se calculó respecto del total de estadíos jóvenes de B. tabaci, se logró un buen control de B. tabaci habiéndose registrado índices de parasitismo algo inferiores que en el presente ensayo. Hay que resaltar también que este porcentaje se calculó únicamente teniendo en cuenta el estadío de pupa parasitada respecto del resto de estadíos juveniles presentes, incluyendo en estos últimos ninfas que pudiesen estar parasitadas. A partir de la semana 16 se empezó a contabilizar por separado pupas y ninfas de B. tabaci. Esto posibilitó el empezar a calcular también el parasitismo respecto del estadío de pupa de B. tabaci. Este índice también sirvió para poner de manifiesto el grado de control sobre B. tabaci, ya que en muchas semanas fue del 100% o muy próximo a este valor. Observando estos valores puede afirmarse que, una vez establecido el parasitoide en el cultivo, se consiguió controlar casi totalmente las poblaciones de B. tabaci existentes en el invernadero y que por lo tanto la mayor parte de los adultos de B. tabaci presentes en los invernaderos se debió a las entradas desde el exterior y no a los que evolucionaron a partir de una generación previa presente en el invernadero. En los invernaderos de E. eremicus, según este parasitoide iba siendo desplazado por E. mundus, el parasitismo era cada vez más provocado por la acción de E. mundus. En ambos bloques en los invernaderos de E. mundus se emplearon dosis de suelta menores y se hizo un menor número de sueltas que en los invernaderos de E. eremicus. Las dosis de suelta oscilaron entre 0,25 y 0,75 ind/m2 semana. En el ensayo sobre calibración de dosis de suelta de E. mundus citado anteriormente (Calvo, 2002), con seis sueltas de 1,5 ind/m2 en pimiento, se logró controlar una entrada inicial muy fuerte. También se indicaba en este ensayo que con unas dosis inferiores o con menor número de sueltas se podrían controlar en condiciones de campo como las que se presentan en Campo de Cartagena poblaciones de B. tabaci, lo cual coincidiría con el manejo realizado en el presente ensayo. Sin embargo, las dosis de suelta a emplear, como en el presente trabajo, estarían sujetas a un criterio técnico, el cual a su vez estaría en función de diversos factores como la climatología, cultivo, estado del cultivo, nivel de la plaga, etc.

El poder contar con E. mundus para el control biológico de B. tabaci supondrá el poder realizar un control mucho más eficaz contra B. tabaci, empleando además dosis de suelta más reducidas que con E. eremicus. Además, es un parasitoide específico de B. tabaci, bien adaptado a las condiciones de la zona del Sureste de España, por ser autóctono, y que muestra una gran sincronía con su hospedante. Todo ello lo convierte, como ya se ha indicado, en una importante y eficaz arma para el control biológico de B. tabaci. Cabe resaltar también que E. eremicus es un auxiliar que presenta una elevada eficacia contra Trialeurodes vaporariorum (mosca blanca de los invernaderos), contra la cual E. mundus resulta poco eficaz. Por tanto, E. eremicus sería el arma a utilizar contra esta mosca blanca. Bien utilizándolo solo cuando aparezca solamente T. vaporariorum, o junto a E. mundus cuando aparezcan T. vaporariorum y B. tabaci en un mismo invernadero.


Agradecimientos

Los miembros del presente proyecto quieren mostrar su agradecimiento a las empresas que han colaborado en la realización del presente ensayo BIOCAMPO y SURINVER, por permitirnos utilizar sus invernaderos. También para los técnicos de estas empresas Javier Barrios y Héctor López (BIOCAMPO) y Francisco Torró (SURINVER) y para los de KOPPERT B. S. Julián Giner, Yolanda Vicedo y Juana Mª Ruiz. También para el personal del departamento de producción de KOPPERT B.S. de Águilas (Murcia) y a todas aquellas personas que han participado en el desarrollo de E. mundus como agente de control biológico de B. tabaci.


Bibliografía

Calvo, J. [2002]
Calibración de dosis de suelta de Eretmocerus mundus (Hymenoptera: Aphelinidae) en tomate (Lycopersicum sculentum) y pimiento (Capsicum annum). Proyecto Fin de Carrera. ETSIA. Universidad Politécnica de Cartagena. 203 pp.
De Liñán, V. [1998]
Entomología agroforestal. Ed. Agrotécnicas. Madrid.
Foltyn, S. y Gerling, D. [1985]
The parasitoid of the Aleyrodid Bemisia tabaci in Israel: development, host preference and discrimination of the aphelinid wasp Eretmocerus mundus. Entomol. Exp. Appl., 38: 255-260.
Gerling, D. y Freid, R. [2000]
Biological studies with Eretmocerus mundus Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae) in Israel. OILB/SROP Bull., 23: 117-123.
Gerling, D., Quicke, D.L.J. y Orion, T. [1998]
Oviposition mechanism in the whitefly parasitoids Encarsia transvena and Eretmocerus mundus. Biocontrol, 43: 117-123.
Greenberg, S.M., Jones, W.A y Liu, T.X. [2002]
Interactions Among Two species of Eretmocerus (Hymenoptera: Aphelinidae), Two Species of Whiteflies (Homoptera: Aleyrodidae), and Tomato. Environ. Entomol., 31: 397-402.
Hafez, H., Tawfik, M.F., Awadallah, K.T. y Sarham, A.A. [1978]
Studies on Eretmocerus mundus Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae), a parasite of the cotton whitefly, Bemisia tabaci (Genn.) (Homoptera : Aleyrodidae) in Egypt. Bull. Soc. Ent. Egypte, 62: 15-22.
Hoddle, M.S., Sanderson, J.P. y Van Driesche, R.G. [1999]
Biological control of Bemisia argentifolii (Homoptera: Aleyrodidae) on poinsettia with inundative releases of Eretmocerus eremicus (Hymenoptera: Aphelinidae): does varying the weekly release rate affect control?. Bull. of Ent. Research, 89: 41-51.
Koppert, B.S. [1999]
Productos con instrucciones de uso. Ed. Koppert B.S. Berkel en Rodenrijs, Paises Bajos.
López, J. [2002]
Eficacia y competencia de Eretmocerus mundus y Eretmocerus eremicus (Hym: Aphelinidae) parasitando Bemisia tabaci (Hom: Aleyrodidae) en tomate y pimiento. Proyecto Fin de Carrera. ETSIA. Universidad Politécnica de Cartagena.
Nicholls, C.I., Altieri, M.A. y Sánchez, J. [1999]
Manual práctico de control biológico para una agricultura sustentable. Universidad de California. Ed. Asociación Vida Sana (SEAE). 86 pp.
Rodríguez-Rodríguez, Mª.D. [1994]
Aleyrodidos. En: R. Moreno Vázquez (Ed.):Sanidad Vegetal en la horticultura protegida. pp 123-153. Junta de Andalucía, Consejería de Agricultura y Pesca.
Rodríguez-Rodríguez, Mª.D., Moreno, R., Téllez, Mª.M., Rodríguez-Rodríguez, Mª.M. y Fernández-Fernández, R. [1994]
Eretmocerus mundus (Mercet) , Encarsia lutea (Masi) y Encarsia transvena (Timberlake) (Hym: Aphelinidae) en los cultivos hortícolas protegidos almerienses. Bol. San. Veg. Plagas 20: 695-702.
Stansly, P.; Urbaneja, A., Beltrán, D., Calvo, J., López, J., Sánchez, E., Klapwijk, J. y Bolckmans, K. [2002]
Eretmocerus mundus: Control biológico de la mosca blanca Bemisia tabaci. FECOAM, 35: 35-36.
Urbaneja, A. [2002]
BEMIPAR (Eretmocerus mundus) y BEMIMIX (E. mundus + E. eremicus): Nuevos productos Koppert para el control biológico de la mosca blanca Bemisia tabaci. Almería Verde, 6: 20-21.
Van Der Blom. [2002]
La introducción artificial de la fauna auxiliar en cultivos agrícolas. Bol. San. Plagas, 28: 109-120.